Muzician și actor, John Hawkes creează o companie de teatru și joacă în prima sa piesă In The West, la Washington. Din 1987 începe să apară din ce în ce mai mult și pe marele ecran, începând cu Murder Rap. În anul 1997 joacă alături de David Duchovny în Playing God, apoi obține mai multe roluri secundare în I Still Know What You Did Last Summer, A Slipping-Down Life și The Perfect Storm din anul 2000. În thrillerul psihologic Identity joacă rolul unui admnistrator de hotel izolat unde au loc numeroase crime într-o noapte cu o furtună puternică. Pe micul ecran joacă în mai multe seriale de succes: ER, The X-Files, The Practice, Deadwood și Lost. Obține roluri din ce în ce mai bune cu Me and You and Everyone We Know sau American Gangster din 2007. În 2011 joacă alături de Jennifer Lawrence în Winter’s Bone, în 2013 în Shark Attack iar în 2015 în Too Late, Everest și The Driftless Area.
John Hawkes este fiul Patriciei Jeanne (născută Olson) și al lui Peter John Perkins, un fermier de grâu, porumb, porci și vite. A crescut în Alexandria, Minnesota, o comunitate scandinavă din Midwest, și a absolvit Liceul Jefferson. S-a mutat în Austin, Texas, unde a fost membru al trupelor Meat Joy și King Straggler. Primul său rol în film a fost în Future-Kill (1985), când se numea John Perkins. Și-a schimbat numele de scenă în John Hawkes deoarece exista un alt actor cu același nume. Hawkes a jucat rolul lui Greg Penticoff în primul sezon din serialul 24. Din 2004 până în 2006, Hawkes l-a interpretat pe comerciantul Sol Star în serialul Deadwood. L-a interpretat pe Dustin Powers în toate cele patru sezoane ale serialului Eastbound & Down, și pe Lennon în serialul Lost. În 2011, el a fost onorat cu un premiu Rising Star din partea Texas Film Hall of Fame. Hawkes a primit două premii Independent Spirit și a fost nominalizat la un premiu Oscar, două premii Primetime Emmy și un premiu Globul de Aur. Hawkes este cunoscut pentru rolurile sale din filmele Winter’s Bone (2010) și The Sessions (2012), pentru care a fost nominalizat la Premiul Oscar pentru cel mai bun actor în rol secundar, în 2011, respectiv la Globul de Aur pentru cel mai bun actor într-un film dramatic în 2012. Printre celelalte filme ale sale se numără: From Dusk till Dawn (1996), The Perfect Storm (2000), Me and You and Everyone We Know (2005), American Gangster (2007), Martha Marcy May Marlene (2011), Lincoln (2012), The Legend of Master Legend (2016), Three Billboards Outside Ebbing, Missouri (2017). De asemenea, a apărut în numeroase seriale de televiziune, în special Deadwood (2004–2006) și Eastbound & Down (2009–2013) și în cel de-al patrulea sezon al serialului True Detective (2024, a jucat un rol principal și a cântat melodia No Use, pe care a scris-o, în episodul 5, acompaniat de o chitară acustică). Și-a reluat rolul, Sol Star, în Deadwood: The Movie (2019).
