John Billingsley s-a născut la data de 20.05.1960, în Media, Pennsylvania, SUA. Ulterior a trăit în Huntsville, Alabama și Slidell, Louisiana, apoi famila lui s-a stabilit în Weston, Connecticut. El a absolvit Colegiul Bennington în 1982 și a devenit actor, activ din 1991, când a apărut într-un videoclip de instruire pentru serviciul clienți produs de Nintendo of America. A făcut o apariție în „It Happened in Juneau”, un episod din al treilea sezon al comediei-drame TV, Northern Exposure, jucând un pacient tratat de Marilyn. Apoi, a apărut într-un episod din The X-Files, în rol de spion guvernamental. El l-a jucat pe Bill Gates într-un sketch din serialul de comedie din Seattle, Almost Live ! Unul dintre primele roluri...