John Mahoney se naste pe 20 iunie 1940 într-o familie irlandeză din stațiunea balneară Blackpool, North West England, oraș în care mama sa a fost evacuată din orasul de origine care a fost puternic bombardat în timpul al doilea război mondial. Mahoney a inceput scoala la Colegiul St Iosif, Blackpool. După război, Mahoneys se muta înapoi la Manchester. Tatăl său, Reg, a fost un brutar.
Mahoneys se muta mai tarziu în Statele Unite dupa care incepe a studia la Universitatea Quincy, Illinois, dupa care adera la armata SUA pentru a accelera procesul de primire a cetățeniei. La începutul anilor 1970, Mahoney a predat limba engleză la Western Illinois University. Mahoney a urmat cursuri de actorie la Teatrul "Sf. Nicolae".
Si-a facut debutul în 1980 și a jucat roluri secundare in filme.
Actorul s-a stins din viata pe 4 februarie 2018.
