Miles Richardson s-a născut la 15.07.1963, în Londra, Anglia, Marea Britanie. Părinții săi au fost actorul Ian Richardson și actrița Maroussia Frank. Tatăl său era din Edinburgh, iar străbunicul său matern a fost filozoful rus Semyon Lyudvigovich Frank. A fost educat și crescut la Londra, Stratford-upon-Avon și New York. A absolvit Școlile Educaționale de Arte, în 1982. Din 2003 până în 2008, a fost membru al Royal Shakespeare Company, apărând în All's Well That Ends Well cu Judi Dench. A participat la RSC's Histories Ensemble, jucând în Henry al IV-lea, partea 1 și 2, Henric al V-lea, Henric al VI-lea, partea 1,2,3, și Richard al III-lea, care a câștigat trei premii Olivier în 2009 pentru cea mai bună performanță în companie, cea mai bună reactualizare și cel mai bun design de costume. Din noiembrie 2013 până în martie 2014, a apărut ca „Juratul 10” în Twelve Angry Men la Garrick Theatre. Din septembrie 2014, a apărut ca James Reiss în King Charles III la Wyndhams Theatre. În 2015, spectacolul a câștigat premiul Olivier pentru cea mai bună piesă nouă. Datorită faptului că Tim Pigott-Smith avea o claviculă ruptă, el a preluat rolul principal al lui Charles timp de 5 săptămâni până când Pigott-Smith s-a întors. În 2015 a jucat rolul Voltore în Volpone. Richardson a jucat în filme, precum: Murder Rooms (2000), Flushed Away (2006), Upstairs Downstairs (2010), Titanic (2012), Beat Girl (2013), Outlander (2014), The Crown (2016), Genius (2017), Sick Note (2018), The Canterville Ghost (2021), Courier (2021). În plan personal, el a fost căsătorit cu actrița Beverley Cressman, din 1994 până în 2009; au divorțat; au doi copii.