Muzician și actor, John Hawkes creează o companie de teatru și joacă în prima sa piesă In The West, la Washington. Din 1987 începe să apară din ce în ce mai mult și pe marele ecran, începând cu Murder Rap. În anul 1997 joacă alături de David Duchovny în Playing God, apoi obține mai multe roluri secundare în I Still Know What You Did Last Summer, A Slipping-Down Life și The Perfect Storm din anul 2000. În thrillerul psihologic Identity joacă rolul unui admnistrator de hotel izolat unde au loc numeroase crime într-o noapte cu o furtună puternică. Pe micul ecran joacă în mai multe seriale de succes: ER, The X-Files, The Practice, Deadwood și Lost. Obține roluri din ce în ce mai bune cu Me and You and Everyone We Know sau American...
